Морфологические и физиолого-биохимические свойства меланизированного таллома лишайника Сetraria islandica

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Лишайники представляют собой экстремофильные симбиотические ассоциации, обладающие феноменальной устойчивостью к действию абиотических стрессовых факторов. Меланизация талломов является одним из защитных механизмов лишайников в ответ на УФ-воздействие в условиях избыточной инсоляции. Микроструктура и биохимические особенности меланизированных талломов лишайников, однако, остаются малоизученными. В настоящей работе мы проанализировали морфологию, наномеханические и физиолого-биохимические свойства естественно-меланизированных талломов лишайника Cetraria islandica. Меланиновая природа пигментированного слоя верхнего кортекса таллома C. islandica подтверждена окрашиванием в результате качественных реакций, характерных для меланинов. Установлено, что меланизация приводит к изменениям микроструктуры верхнего кортекса микобионта, в частности утолщению клеточных стенок и увеличению межгифового пространства. Наномеханические свойства, в том числе параметры адгезии и жесткости, отличались у меланизированных и бледных (немеланизированных) талломов, что свидетельствует о возможном образовании сложных ассоциатов меланина с компонентами клеточных стенок микобионта при меланизации. Кроме того, обнаружено, что меланизированные талломы C. islandica характеризуются высокой антиоксидантной активностью и пониженной дыхательной активностью, по сравнению с таковыми у бледных талломов. Можно полагать, что изменения в микроструктуре, наномеханических и физиолого-биохимических свойствах талломов, происходящие в ходе меланизации, способствуют формированию устойчивости лишайников к воздействию интенсивной инсоляции.

Full Text

Restricted Access

About the authors

А. Г. Даминова

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Author for correspondence.
Email: daminova.ag@gmail.com
Russian Federation, Казань

E. И. Галеева

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: daminova.ag@gmail.com
Russian Federation, Казань

Д. Ф. Рахматуллина

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: daminova.ag@gmail.com
Russian Federation, Казань

Л. В. Викторова

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: daminova.ag@gmail.com
Russian Federation, Казань

Ф. В. Минибаева

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”; Казанский (Приволжский) федеральный университет

Email: daminova.ag@gmail.com
Russian Federation, Казань; Казань

References

  1. Eisenreich W., Knispel N., Beck A. Advanced methods for the study of the chemistry and the metabolism of lichens // Phytochem. Rev. 2011. V. 10. P. 445. https://doi.org/10.1007/s11101-011-9215-3
  2. Armstrong R.A. Adaptation of lichens to extreme conditions. In: eds. Shukla V., Kumar S., Kumar N. Plant adaptation strategies in changing environment. Singapore: Springer. 2017. P. 27. https://doi.org/10.1007/978-981-10-6744-0_1
  3. Dadachova E., Bryan R.A., Howell R.C., Schweitzer A.D., Aisen P., Nosanchuk J.D., Casadevall A. The radioprotective properties of fungal melanin are a function of its chemical composition, stable radical presence and spatial arrangement // Pigm. Cell Melanoma Res. 2008. V. 21. P. 192. https://doi.org/10.1111/j.1755-148X.2007.00430.x
  4. Huijser A., Pezzella A., Sundström V. Functionality of epidermal melanin pigments: current knowledge on UV-dissipative mechanisms and research perspectives // Phys. Chem. Chem. Phys. 2011. V. 13. P. 9119. https://doi.org/10.1039/C1CP20131J
  5. Schweitzer A.D., Revskaya E., Chu P., Pazo V., Friedman M., Nosanchuk J.D., Cahill S., Frases S., Casadevall A., Dadachova E. Melanin-covered nanoparticles for protection of bone marrow during radiation therapy of cancer // Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. 2010. V. 78. P. 1494. https://doi.org/10.1016/j.ijrobp.2010.02.020
  6. Solhaug K.A., Gauslaa Y., Nybakken L., Bilger W. UV-induction of sun-screening pigments in lichens // New Phytol. 2003. V. 158. P. 91. https://doi.org/10.1046/j.1469-8137.2003.00708.x
  7. Daminova A.G., Rogov A.M., Rassabina A.E., Beckett R.P., Minibayeva F.V. Effect of melanization on thallus microstructure in the lichen Lobaria pulmonaria // J. Fungi. 2022. V. 8. P. 791. https://doi.org/10.3390/jof8080791
  8. Daminova A.G., Rassabina A.E., Khabibrakhmanova V.R., Beckett R.P., Minibayeva F.V. Topography of UV-melanized thalli of Lobaria pulmonaria (L.) Hoffm. // Plants. 2023. V. 12. P. 2627. https://doi.org/10.3390/plants12142627
  9. Honegger R., Haisch A. Immunocytochemical location of the (1→3) (1→4)-β-glucan lichenin in the lichen-forming ascomycete Cetraria islandica (Icelandic moss) // New Phytol. 2001. V. 150. P. 739. https://doi.org/10.1046/j.1469-8137.2001.00122.x
  10. Nybakken L., Solhaug K.A., Bilger W., Gauslaa Y. The lichens Xanthoria elegans and Cetraria islandica maintain a high protection against UV-B radiation in Arctic habitats // Oecologia. 2004. V. 140. P. 211. https://doi.org/10.1007/s00442-004-1583-6
  11. Solhaug K.A., Eiterjord G., Løken M.H., Gauslaa Y. Non-photochemical quenching may contribute to the dominance of the pale mat-forming lichen Cladonia stellaris over the sympatric melanic Cetraria islandica // Oecologia. 2024. V. 204. P. 187.
  12. Youngchim S., Nosanchuk J.D., Pornsuwan S., Kajiwara S., Vanittanakom N. The role of L-DOPA on melanization and mycelial production in Malassezia furfur // PLoS One. 2013. V. 8. P. 1. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0063764
  13. Rejniak J. New method of melanin staining in histological preparations // Pathol. Pol. 1956. V. 7. P. 101.
  14. Lillie R.D. A Nile blue staining technic for the differentiation of melanin and lipofuscins // Stain Technol. 1956. V. 31. P. 151.
  15. Викторова Л.В., Галеева Е.И., Минибаева Ф.В. Лакказы и тирозиназы в талломах лишайника Lobaria pulmonaria (L.) Hoffm. // Экобиотех. 2020. Т. 3. С. 220. 10.31163/2618-964X-2020-3-2-220-228' target='_blank'>https://doi: 10.31163/2618-964X-2020-3-2-220-228
  16. Bellincampi D., Dipperro N., Salvi G., Gervcone F., De Lorenzo G. Extracellular H2O2 induced by oligogalacturonides is not involved in the inhibition of the auxin-regulated rolB gene expression in tobacco leaf explants // Plant Physiol. 2000. V. 122. P. 1379. https://doi.org/10.1104/pp.122.4.1379
  17. Валитова Ю.Н., Хабибрахманова В.Р., Гурьянов О.П., Уваева В.Л., Хайруллина А.Ф., Рахматуллина Д.Ф., Галеева Е.И., Трифонова Т.В., Викторова Л.В., Минибаева Ф.В. Изменение липидного состава лишайника Peltigera canina при действии повышенной температуры // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2023. Т. 3. С. 532. https://doi.org/10.21285/2227-2925-2023-13-4-532-544
  18. Słominski A., Moellmann G., Kuklinska E., Bomirski A., Pawelek J. Positive regulation of melanin pigmentation by two key substrates of the melanogenic pathway, L-tyrosine and L-dopa // J. Cell Sci. 1988. V. 89. P. 287. https://doi.org/10.1242/jcs.89.3.287
  19. Nash T.H. Lichen Biology. 2nd Edition, Cambridge: Cambridge University Press. 2008. 502 p. http://dx.doi.org/10.1017/CBO9780511790478
  20. Butler M.J., Day A.W. Fungal melanins: A review // Can. J. Microbiol. 1998. V. 44. P. 1115. https://doi.org/10.1139/w98-119
  21. Jacobson E.S. Pathogenic roles for fungal melanins // Clin. Microbiol. Rev. 2000. V. 13. P. 708. https://doi.org/10.1128/cmr.13.4.708
  22. Pacelli C., Bryan R.A., Onofri S., Selbmann L., Zucconi L., Shuryak I., Dadachova E. The effect of protracted X-ray exposure on cell survival and metabolic activity of fast and slow growing fungi capable of melanogenesis // Environ. Microbiol. Rep. 2018. V. 10. P. 255. https://doi.org/10.1111/1758-2229.12632
  23. Pavan M.E., López N.I., Pettinari M.J. Melanin biosynthesis in bacteria, regulation and production perspectives // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2020. V. 104. P. 1357. https://doi.org/10.1007/s00253-019-10245-y
  24. Choi K.-Y. Bioprocess of microbial melanin production and isolation // Front. Bioeng. Biotechnol. 2021. V. 9. P. 1. https://doi.org/10.3389/fbioe.2021.765110
  25. Raposo G., Marks M.S. Melanosomes – dark organelles enlighten endosomal membrane transport // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007. V. 8. P. 786. https://doi.org/10.1038/nrm2258
  26. Yoshikawa-Murakami C., Mizutani Y., Ryu A., Naru E., Teramura T., Homma Y., Fukuda M. A novel method for visualizing melanosome and melanin distribution in human skin tissues // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. P. 8514. https://doi.org/10.3390/ijms21228514
  27. Рассабина А.Е., Гурьянов О.П., Бекетт Р.П., Минибаева Ф.В. Меланин лишайников Cetraria islandica и Pseudevernia furfuracea: особенности строения и физико-химические свойства // Биохимия. 2020. Т. 85. С. 729.
  28. Rassabina A.E., Khabibrakhmanova V.R., Babaev V.M., Daminova A.G., Minibayeva F.V. Melanins from the lichens Lobaria pulmonaria and Lobaria retigera as ecofriendly adsorbents of synthetic dyes // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 15605. https://doi.org/10.3390/ijms232415605
  29. Хабибрахманова В.Р., Рассабина А.Е., Хайруллина А.Ф., Минибаева Ф.В. Физико-химические характеристики и антиоксидантные свойства меланинов, выделенных из лишайника Leptogium furfuraceum (Harm.) // Химия растительного сырья. 2022. Т. 4. С. 115.
  30. Gauslaa Y., Alam M.A., Lucas P.L., Chowdhury D.P., Solhaug K.A. Fungal tissue per se is stronger as a UV-B screen than secondary fungal extrolites in Lobaria pulmonaria // Fungal Ecol. 2017. V. 26. P. 109. https://doi.org/10.1016/j.funeco.2017.01.005
  31. Mafole T.C., Solhaug K.A., Minibayeva F.V., Beckett R.P. Occurrence and possible roles of melanic pigments in lichenized ascomycetes // Fungal Biol. Rev. 2019. V. 33. P. 159. https://doi.org/10.1016/j.fbr.2018.10.002
  32. Mostert A.B., Powell B.J., Pratt F.L., Hanson G.R., Sarna T., Gentle I.R., Meredith P. Role of semiconductivity and ion transport in the electrical conduction of melanin // PNAS. 2012. V. 109. P. 8943. https://doi.org/10.1073/pnas.1119948109
  33. Siletti C.E., Zeiner C.A., Bhatnagar J.M. Distributions of fungal melanin across species and soils // Soil Biol. Biochem. 2017. V. 113. P. 285. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2017.05.030

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Cross-sections of pale (a-g) and melanized (d-h) thalli of the lichen C. islandica: unstained thalli (a, d); L-DOPA staining (b, e); staining according to Rozhnak (c, g) and according to Lilly (d, h). Scale bar – 10 µm.

Download (1MB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Scanning electron micrographs of cross sections of pale (a) and melanized (b) thalli of the lichen C. islandica. Scale bar – 10 µm.

Download (817KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Relief (a, g), adhesion (b, d), and rigidity (c, e) of the surface of cross sections of pale (a–c) and melanized (d–e) thalli of the lichen C. islandica, obtained using atomic force microscopy. Scale bar – 2 µm.

Download (1018KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Redox activity (a) and respiration rate of thalli of the lichen C. islandica (b). (a) – degradation of exogenous 500 μM H2O2 by pale (white circles) and melanized (black circles) thalli of C. islandica. (b) – respiration rate of pale (white columns) and melanized thalli of C. islandica (black columns). The significance of differences was determined using one-way ANOVA at P < 0.01 (**), P < 0.001 (***)

Download (225KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences