Динамика фонового состояния мозга варьирует у разных испытуемых под влиянием когнитивной нагрузки и повышения уровня глюкозы в крови

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

На основе индивидуализированного анализа электроэнцефалограммы (ЭЭГ) покоя изучали как изменения уровня глюкозы в крови, а также выполнение когнитивного задания влияют на фоновое состояние мозга. Изменение характеристик ЭЭГ мозга после приема глюкозы может быть связано как с активацией специфических механизмов когнитивной деятельности, так и с модификацией функционального состояния покоя, на фоне которого эта деятельность реализуется. Анализировали ЭЭГ 24 здоровых взрослых в состоянии спокойного бодрствования (с закрытыми и открытыми глазами) натощак и после приема раствора глюкозы, до и после выполнения теста на классификацию слов, обозначающих «съедобное» или «несъедобное». Оценивали изменения интегральных параметров, рассчитанных по структурной функции многоканальной ЭЭГ, которые служили мерой пространственной (pS) и временной (pT) упорядоченности ЭЭГ в целом. Результаты подчеркивают важность индивидуализированного подхода при анализе ЭЭГ-данных, так как усреднение по группе маскирует разнонаправленные реакции, особенно при изучении слабых физиологических воздействий, таких как колебания уровня глюкозы в пределах нормы. У большинства испытуемых показатель pS коррелировал с уменьшением времени реакции, указывая на повышение пространственной дифференциации активности мозга как маркера активации центральной нервной системы. pS является более стабильным маркером нейродинамических перестроек, связанных как с метаболическими изменениями, так и с когнитивной деятельностью. При этом pT оказался менее чувствителен к исследуемым факторам, что позволяет предположить его устойчивость к умеренным физиологическим воздействиям и подтверждает его роль в оценке адаптивности нервных процессов. Полученные данные расширяют понимание роли глюкозы в модуляции нейрофизиологических процессов, демонстрируя ее влияние на фоновую активность мозга и когнитивную эффективность, а также сложное взаимодействие этих факторов. Результаты имеют значение для разработки персонализированных подходов в нейронауках и клинической практике.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Е. И. Гальперина

Институт эволюционной физиологии и биохимии имени И.М. Сеченова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: galperina-e@yandex.ru
Россия, Санкт-Петербург

О. В. Кручинина

Институт эволюционной физиологии и биохимии имени И.М. Сеченова РАН

Email: galperina-e@yandex.ru
Россия, Санкт-Петербург

Ю. А. Чилигина

Институт эволюционной физиологии и биохимии имени И.М. Сеченова РАН

Email: galperina-e@yandex.ru
Россия, Санкт-Петербург

В. А. Иванов

Российский государственный педагогический университет имени А.И. Герцена

Email: galperina-e@yandex.ru
Россия, Санкт-Петербург

М. И. Трифонов

Институт эволюционной физиологии и биохимии имени И.М. Сеченова РАН

Email: galperina-e@yandex.ru
Россия, Санкт-Петербург

В. П. Рожков

Институт эволюционной физиологии и биохимии имени И.М. Сеченова РАН

Email: galperina-e@yandex.ru
Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Цицерошин М.Н., Шеповальников А.Н. Становление интегративной функции мозга. СПб.: Наука, 2009. 209 с.
  2. Муртазина Е.П., Гинзбург-Шик Ю.А. Спектральные характеристики тета- и альфа- ритмов ЭЭГ в покое у групп испытуемых с различной результативностью совместной деятельностью в диадах // Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2023. Т. 73. № 1. С. 24.
  3. Клочкова О.И., Шабанов Г.А. Сеансовая динамика изменений биоэлектрической активности мозга при интеллектуальной работе за компьютером // Национальный психологический журнал. 2020. № 1 (37). С. 78.
  4. Seghier M., Price C. Interpreting and utilising intersubject variability in brain function // Trends Cogn. Sci. 2018. V. 22. № 6. P. 517.
  5. Лебедева Н.Н., Каримова Е.Д. Устойчивость паттернов ЭЭГ в различных задачах: проблема аутентификации личности // Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2020. Т. 70. № 1. С. 40.
  6. Haier R.J., Siegel B.V. Jr., MacLachlan A. et al. Regional glucose metabolic changes after learning a complex visuospatial/motor task: A positron emission tomographic study // Brain Res. 1992. V. 570. № 1–2. P. 134.
  7. Shestov A.A., Emir U.E., Kumar A. et al. Simultaneous measurement of glucose transport and utilization in the human brain // Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2011. V. 301. № 5. P. E1040.
  8. Peters R., White D., Cleeland C., Scholey A. Fuel for Thought? A Systematic review of neuroimaging studies into glucose enhancement of cognitive performance // Neuropsychol. Rev. 2020. V. 30. № 2. P. 234.
  9. Hosang Th., Laborde S., Low A. et al. How attention changes in response to carbohydrate mouth rinsing // Nutrients. 2023. V. 15. № 13. P. 3053.
  10. Liu J., Yamashiro K., Ikegaya Y. Glucose intake improves executive attention // Intern. J. Learn. Teach. 2022. V. 8. № 2. P. 136.
  11. Knott V., Messier C., Mahoney C., Gagnon M. Glucose and and glucoregulatory modulation of memory scanning, event-related potentials and EEG in elderly subjects // Neuropsychobiology. 2001. V. 44. № 3. P. 156.
  12. Messier C., Awad-Shimoon N., Gagnon M. et al. Glucose regulation is associated with cognitive performance in young nondiabetic adults // Behav. Brain Res. 2011. V. 222. № 1. P. 81.
  13. An Y.J., Jung Ki-Y., Kim S.M. et al. Effects of blood glucose levels on resting-state EEG and attention in healthy volunteers // J. Clin. Neurophysiol. 2015. V. 32. № 1. P. 51.
  14. Smith M.A., Riby L.M., Eekelen J.A.M. et al. Glucose enhancement of human memory: A comprehensive research review of the glucose memory facilitation effect // Neurosci. Biobehav. Rev. 2011. V. 35. № 3. P. 770.
  15. Ivanov V.A., Kruchinina O.V., Chiligina Y.A., Galpe-rina E.I. Selectivity for “Non-Food” versus “Food” nouns is increased in healthy adults in response to elevated peripheral blood glucose levels as indicated by event-related potentials (ERPs) // J. Evol. Bioch. Physiol. 2024. V. 60. № 6. P. 2369.
  16. Hoffman L.D., Polich J. EEG, ERPs and food consumption // Biol. Psychol. 1998. V. 48. № 2. P. 139.
  17. Долгополов И.С., Рыков М.Ю. Персонифицированная медицина: современные тенденции и перспективы // Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2022. V. 67. № 4. P. 14.
  18. Гаврон А.А., Araujo Y.I.D., Шарова Е.В. и др. Групповой и индивидуальный фМРТ-анализ основных сетей покоя здоровых испытуемых // Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2019. Т. 69. № 2. С. 150.
  19. Kurgansky A.V., Lomakin D.I., Machinskay R.I. Resting-state networks in adolescents with poor behavior regulation. An analysis of effective cortical connectivity in EEG source space // Ж. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2020. Т. 70. № 6. C. 723.
  20. Babiloni C., Barry R.J., Başar E. et al. International Federation of Clinical Neurophysiology (IFCN) – EEG research workgroup: Recommendations on frequency and topographic analysis of resting state EEG rhythms. Part 1: Applications in clinical research studies // Clin. Neurophysiol. 2020. V. 131. № 1. P. 285.
  21. Walker Ch., Buse J. B., Frohlich F. Experimental increase of blood glucose alters resting state EEG measures of excitation–inhibition balance // Exp. Physiol. 2021. V. 106. № 4. P. 803.
  22. Mahjoory K., Nikulin V.V., Botrel L. et al. Consistency of EEG source localization and connectivity estimates // Neuroimage. 2017. V. 152. P. 590.
  23. Davoudi M., Pourshahbaz A., Dolatshahi B. et al. Network analysis for predicting treatment response in patients with obsessive-compulsive disorder // Iran J. Psychiatry Behav. Sci. 2023. V. 17. № 4. P. e137119.
  24. Lau Z., Pham T., Chen A., Makowski D. Brain entropy, fractal dimensions and predictability: A review of complexity measures for EEG in healthy and neuropsychiatric populations // Eur. J. Neurosci. 2022. V. 56. № 7. P. 5047.
  25. Wang Y., Li J., Zeng l. et al. Open eyes increase neural oscillation and enhance effective brain connectivity of the default mode network: Resting-state electroencephalogram research // Front. Neurosci. 2022. V. 16. P. 861247.
  26. Chen J.J., Herman P., Keilholz Sh., Thompson G.J. Editorial: Origins of the resting-state fMRI signal // Front. Neurosci. 2020. V. 14. P. 594990.
  27. Burroni J., Taylor P., Corey C. et al. Energetic constraints produce self-sustained oscillatory dynamics in neuronal networks // Front. Neurosci. 2017. V. 11. P. 80.
  28. Palombit A., Silvestri E., Volpi T. et al. Variability of regional glucose metabolism and the topology of functional networks in the human brain // NeuroImage. 2022. V. 257. P. 119280.
  29. Volpi T., Silvestri E., Aiello M. et al. The brain's "dark energy" puzzle: How strongly is glucose metabolism linked to resting-state brain activity? // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2024. V. 44. № 8. P. 1433.
  30. Lum J.A.G., Byrne L.K., Barhoun P. et al. Resting state electroencephalography power correlates with individual differences in implicit sequence learning // Eur. J. Neurosci. 2023. V. 58. № 3. P. 2838.
  31. Цицерошин М.Н., Гальперина Е.И. Коррелятивное формирование функций как один из механизмов функциональной эволюции (на примере становления в онтогенезе ребенка центрального обеспечения стереогноза и функции речи) // Журн. эволюционной биохимии и физиологии человека 2012. Т. 48. № 3. C. 296.
  32. Кручинина О.В., Станкова Е.П., Гальперина Е.И. Возрастные особенности пространственно-временной организации ЭЭГ у испытуемых 8–30 лет мужского и женского пола при восприятии устных и письменных текстов // Физиология человека. 2020. Т. 46. № 3. С. 15.
  33. Трифонов М.И., Панасевич Е.А. Прогнозирование успешности когнитивной деятельности на основе интегральных характеристик ЭЭГ // Физиология человека. 2018. Т. 44. № 2. C. 103.
  34. Рожков В.П., Трифонов М.И., Сороко С.И. Контроль функционального состояния мозга на основе оценки динамики интегральных параметров многоканальной ЭЭГ у человека в условиях гипоксии // Физиология человека. 2021. Т. 47. № 1. C. 5.
  35. Ливанов М.Н. Пространственная организация процессов головного мозга. М.: Наука, 1972. 181 с.
  36. Ухтомский А.А. Собрание сочинений. Т. 2. Парабиоз, физиологическая лабильность, усвоение ритма. Л.: ЛГУ, 1951. 180 с.
  37. Доскин В.А., Лаврентьева Н.А., Мирошников М.П., Шарай В.Б. Тест дифференциальной самооценки функционального состояния // Вопросы психологии. 1973. № 6. С. 141.
  38. Trifonov M.I. The structure function as new integral measure of spatial and temporal properties of multichannel EEG // Brain Inform. 2016. V. 3. № 4. P. 211.
  39. Рожков В.П., Трифонов М.И., Бурых Э.А., Сороко С.И. Оценка индивидуальной устойчивости человека к острой гипоксии по интегральным характеристикам структурной функции многоканальной ЭЭГ // Росс. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2019. Т. 105. № 7. С. 832.
  40. Трифонов М.И., Панасевич Е.А. Лонгитюдное исследование внутрииндивидуальной вариативности интегральных параметров структурной функции многоканальной ЭЭГ // Физиология человека. 2022. Т. 48. № 2. С. 28.
  41. Гальперина Е.И., Кручинина О.В., Рожков В.П. Общее и индивидуальное в организации пространственных взаимосвязей корковых процессов у подростков при вербально-мнестической деятельности // Сенсорные системы. 2014. Т. 28. № 3. С. 16.
  42. Shirer W.R., Ryali S., Rykhlevskaia E. et al. Decoding subject-driven cognitive states with whole-brain connectivity patterns // Cereb. Cortex. 2012. V. 22. № 1. P. 158.
  43. Opstal A.M., Hafkemeijer A., van den Berg-Huysmans A.A. et al. Brain activity and connectivity changes in response to glucose ingestion // Nutr. Neurosci. 2020. V. 23. № 2. P. 110.
  44. Almeneessier A.S., BaHammam A.A., Olaish A.H. et al. Effects of diurnal intermittent fasting on daytime sleepiness reflected by EEG absolute power // J. Clin. Neurophysiol. 2019. V. 36. № 3. P. 213.
  45. Parent M.B., Krebs-Kraft D.L., Ryana J.P. et al. Glucose administration enhances fMRI brain activation and connectivity related to episodic memory encoding for neutral and emotional stimuli // Neuropsychol. 2011. V. 49. № 5. P. 1052.
  46. Lord L.D., Expert P., Huckins J.F., Turkheimer F.E. Cerebral energy metabolism and the brain's functional network architecture: An integrative review // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2013. V. 33. № 9. P. 1347.
  47. Betzel R.F., Fukushima M., He Y. et al. Dynamic fluctuations coincide with periods of high and low modularity in resting-state functional brain networks // Neuroimage. 2016. V. 127. P. 287.
  48. Yu Q., Erhardt E.B., Sui J. et al. Assessing dynamic brain graphs of time-varying connectivity in fMRI data: application to healthy controls and patients with schizophrenia // Neuroimage. 2015. V. 107. P. 345.
  49. Garrett D.D., Kovacevic N., McIntosh A.R., Grady C.L. The importance of being variable // J. Neurosci. 2011. V. 31. № 12. P. 4496.
  50. Данько С.Г. Об отражении различных аспектов активации мозга в электроэнцефалограмме: что показывает количественная электроэнцефалография состояний покоя с открытыми и закрытыми глазами // Физиология человека. 2006. Т. 32. № 4. С. 5.
  51. Mohamed Z., Halaby M.E., Said T. et al. Characterizing focused attention and working memory using EEG // Sensors. 2018. V. 18. № 11. P. 3743.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Примеры структурных функций первого порядка (СФ1) многоканальной электроэнцефалограммы (ЭЭГ), рассчитанных для реальной ЭЭГ (А, а), ЭЭГ с перемешанными случайным образом временными отсчетами (А, б), случайных сигналов, имитирующих ЭЭГ (А, в), а также амплитудного спектра СФ1 реальной ЭЭГ (Б). Испытуемый № 2.

Скачать (818KB)
3. Рис. 2. Изменения времени реакции (мс, ось абсцисс) и процента правильных ответов (%, ось ординат) у испытуемых в тесте на классификацию существительных на «съедобное» (кружки) и «несъедобное» (треугольники) после приема глюкозы. Каждая точка на графике соответствует одному испытуемому, цифра – номеру испытуемого п/п. а – увеличение доли правильных ответов и уменьшение времени реакции; б – увеличение доли правильных ответов и увеличение времени реакции; в – уменьшение доли правильных ответов и уменьшение времени реакции; г – уменьшение доли правильных ответов и увеличение времени реакции.

4. Рис. 3. Изменения pT и pS в динамике последовательных эпох анализа электроэнцефалограммы на протяжении исследования. Испытуемый № 20. Фон_1 – Фон_4 – номер состояния покоя. Каждая эпоха анализа представлена одним значком. Линии, проецируемые на облака рассеяния, – линейная аппроксимация изменений параметра в динамике эпох анализа для каждого состояния. Значки серые – состояние с закрытыми глазами, белые – с открытыми глазами.

5. Рис. 4. Количество испытуемых (значение указано внутри столбиков, n) с возрастанием (а), уменьшением (в) или отсутствием изменений (б) параметров pS и pT на последовательных этапах исследования. А – состояние покоя с закрытыми глазами; Б – с открытыми. По оси ординат: относительное количество испытуемых в каждой из подгрупп, в % (n = 24). По оси абсцисс – номера сравниваемых состояний покоя: 2–1 – изменение соотношения в подгруппах до и после теста; 3–2 – до и после приема глюкозы; 4–3 – комплексное влияние теста и глюкозы. * – различия численности (в пропорциях) испытуемых с увеличением или уменьшением значения интегрального параметра значимы, * – p < 0.05, ** – p < 0.01.

6. Рис. 5. Коэффициенты корреляция между уровнем глюкозы (натощак – А, после приема глюкозы – Б) и величинами интегральных параметров pT и pS. По оси ординат: r – значения коэффициентов корреляции в отн. ед., по оси абсцисс: Фон_1, …, Фон_4 – состояния покоя в последовательности по ходу исследования. Треугольники – значения r для параметра pT, круги – значения r для параметра pS, светлые фигуры – состояние покоя с открытыми глазами (ОГ), темные фигуры – состояние покоя с закрытыми глазами (ЗГ). * – p < 0.05.

7. Рис. 6. Коэффициенты корреляции (n = 24) между величиной интегральных параметров (pT, pS) и показателями выполнения теста натощак (А) и после приема глюкозы (Б). По оси ординат: r – коэффициент корреляции, отн. ед., по оси абсцисс: категории стимулов I – «съедобное», II – «несъедобное», ВР – время реакции, ЗГ – покой с закрытыми глазами, ОГ – покой с открытыми глазами, 1–4 – состояния покоя по порядку. * – p < 0.05.


© Российская академия наук, 2025