Метилобогащенная диета матери нормализует характеристики цикла сон–бодрствование и сонных веретен у взрослого потомства крыс линии WAG/Rij с генетической абсансной эпилепсией

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Ранее было показано, что перинатальная метилобогащенная диета (МОД) матери уменьшает число пик-волновых разрядов (ПВР) и поведенческие симптомы депрессии у взрослого потомства крыс линии WAG/Rij. Эпилепсия и депрессия обычно сопровождаются нарушениями цикла сон–бодрствование. ПВР и сонные веретена являются различными проявлениями таламокортикальной активности. Предполагается, что патологические изменения в таламокортикальной системе, которые приводят к ПВР, изменяют и сонные веретена. Возможно, что МОД матери оказывает положительное влияние не только на ПВР, но и на сонные веретена. Цель данной работы – выяснить, влияет ли МОД матери на цикл сон–бодрствование и изменяет ли характеристики сонных веретен у взрослого потомства крыс линии WAG/Rij. Показано, что у потомства крыс линии WAG/Rij, рожденных матерями, потреблявшими в перинатальном периоде МОД, по сравнению с потомством, матери которого потребляли контрольную диету (КД), значимо увеличивается относительная длительность быстрого сна. У потомства крыс линии WAG/Rij, матери которых потребляли МОД, относительная длительность быстрого сна и число его эпизодов становятся неотличимыми от аналогичных показателей у неэпилептических крыс Wistar. МОД матери увеличивает также число переходов от медленноволнового сна к быстрому сну. Имеется значимая отрицательная корреляция между числом ПВР и длительностью быстрого сна. МОД матери по сравнению с КД уменьшала амплитуду и спектральную плотность мощности сонных веретен. Они становились значительно ближе к амплитуде и спектральной плотности мощности сонных веретен у крыс Wistar. Таким образом, МОД матери нормализует цикл сон–бодрствование и характеристики сонных веретен у взрослого потомства крыс линии WAG/Rij. Мы предполагаем, что этот позитивный эффект связан с уменьшением симптомов абсанc-эпилепсии и коморбидной депрессии, а также с коррекцией активности таламокортикальной системы.

Об авторах

А. В. Габова

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: agabova@yandex.ru
Россия, Москва

К. Ю. Саркисова

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: agabova@yandex.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Sarkisova K, van Luijtelaar G (2011) The WAG/Rij strain: A genetic animal model of absence epilepsy with comorbidity of depressiony. Prog Neuro-Psychopharmacol Biol Psychiatry 35: 854–876. https://doi.org/10.1016/j.pnpbp.2010.11.010
  2. Kobow K, Blümcke I (2012) The emerging role of DNA methylation in epileptogenesis. Epilepsia 53: 11–20. https://doi.org/10.1111/epi.12031
  3. Vialou V, Feng J, Robison AJ, Nestler EJ (2013) Epigenetic mechanisms of depression and antidepressant action. Annu Rev Pharmacol Toxicol 53: 59–87. https://doi.org/10.1146/annurev-pharmtox-010611-134540
  4. Sarkisova KY, Gabova AV, Fedosova EA, Shatskova AB (2020) Gender-dependent effect of maternal methyl-enriched diet on the expression of genetic absence epilepsy and comorbid depression in adult offspring of WAG/Rij Rats. Dokl Biol Sci 494: 244–247. https://doi.org/10.1134/S0012496620050075
  5. Lahtinen A, Puttonen S, Vanttola P, Viitasalo K, Sulkava S, Pervjakova N, Joensuu A, Salo P, Toivola A, Härmä M, Milani L, Perola M, Paunio T (2019) A distinctive DNA methylation pattern in insufficient sleep. Sci Rep 9: 1–9. https://doi.org/10.1038/s41598-018-38009-0
  6. Colavito V, Fabene PF, Grassi–Zucconi G, Pifferi F, Lamberty Y, Bentivoglio M, Bertini G (2013) Experimental sleep deprivation as a tool to test memory deficits in rodents. Front Syst Neurosci 7: 1–17. https://doi.org/10.3389/fnsys.2013.00106
  7. Kansagra S (2020) Sleep disorders in adolescents. Pediatrics 145(Suppl 2): S204–S209. https://doi.org/10.1542/PEDS.2019-2056I
  8. Fogel SM, Smith CT (2011) The function of the sleep spindle: A physiological index of intelligence and a mechanism for sleep-dependent memory consolidation. Neurosci Biobehav Rev 35: 1154–1165. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2010.12.003
  9. Al-Biltagi MA (2014) Childhood epilepsy and sleep. World J Clin Pediatr 3: 45. https://doi.org/10.5409/wjcp.v3.i3.45
  10. Dinopoulos A, Tsirouda MA, Bonakis A, Pons R, Pavlopoulou ID, Tsoumakas K (2018) Sleep architecture and epileptic characteristics of drug naïve patients in childhood absence epilepsy spectrum. A prospective study. Seizure 59: 99–107. https://doi.org/10.1016/j.seizure.2018.04.021
  11. Gandolfo G, Romettino S, Gottesmann C, Van Luijtelaar G, Coenen A (1990) Genetically epileptic rats show a pronounced intermediate stage of sleep. Physiol Behav 47: 213–215. https://doi.org/10.1016/0031-9384(90)90063-A
  12. van Luijtelaar G, Bikbaev A (2007) Midfrequency cortico-thalamic oscillations and the sleep cycle: Genetic, time of day and age effects. Epilepsy Res 73: 259–265. https://doi.org/10.1016/j.eplepsyres.2006.11.002
  13. Sitnikova E (2021) Sleep disturbances in rats with genetic predisposition to spike-wave epilepsy (WAG/Rij). Front Neurol 12: 1–6. https://doi.org/10.3389/fneur.2021.766566
  14. van Luijtelaar G, Wilde M, Citraro R, Scicchitano F, van Rijn C (2012) Does antiepileptogenesis affects sleep in genetic epileptic rats? Int J Psychophysiol 85: 49–54. https://doi.org/10.1016/j.ijpsycho.2011.09.010
  15. Kovács Z, Czurkó A, Kékesi KA, Juhász G (2012) Neonatal tricyclic antidepressant clomipramine treatment reduces the spike-wave discharge activity of the adult WAG/Rij rat. Brain Res Bull 89: 102–107. https://doi.org/10.1016/j.brainresbull.2012.07.010
  16. Mohammed HS, Khadrawy YA (2021) Electrophysiological and neurochemical evaluation of the adverse effects of REM sleep deprivation and epileptic seizures on rat’s brain. Life Sci 273: 119303. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2021.119303
  17. Grubar JC (1983) Sleep and mental deficiency. Rev Electroencephal Neurophysiol Clin 13: 107–113. https://doi.org/10.1016/S0370-4475(83)80068-9
  18. Meeren HKM, Pijn JPM, Van Luijtelaar ELJM, Coenen AML, Da Silva FHL (2002) Cortical focus drives widespread corticothalamic networks during spontaneous absence seizures in rats. J Neurosci 22: 1480–1495. https://doi.org/10.1523/jneurosci.22-04-01480.2002
  19. Polack P-O, Guillemain I, Hu E, Deransart C, Depaulis A, Charpier S (2007) Deep layer somatosensory cortical neurons initiate spike-and-wave discharges in a genetic model of absence seizures. J Neurosci 27: 6590–6599. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0753-07.2007
  20. Lüttjohann A, Van Luijtelaar G (2012) The dynamics of cortico-thalamo-cortical interactions at the transition from pre-ictal to ictal LFPs in absence epilepsy. Neurobiol Dis 47: 49–60. https://doi.org/10.1016/j.nbd.2012.03.023
  21. Westmijse I, Ossenblok P, Gunning B, van Luijtelaar G (2009) Onset and propagation of spike and slow wave discharges in human absence epilepsy: A MEG study. Epilepsia 50: 2538–2548. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2009.02162.x
  22. Sarrigiannis PG, Zhao Y, He F, Billings SA, Baster K, Rittey C, Yianni J, Zis P, Wei H, Hadjivassiliou M, Grünewald R (2018) The cortical focus in childhood absence epilepsy; evidence from nonlinear analysis of scalp EEG recordings. Clin Neurophysiol 129(3): 602–617. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2017.11.029
  23. Fernandez LMJ, Lüthi A (2020) Sleep spindles: Mechanisms and functions. Physiol Rev 100: 805–868. https://doi.org/10.1152/physrev.00042.2018
  24. Steriade M, Deschenes M (1984) The thalamus as a neuronal oscillator. Brain Res Rev 8: 1–63. https://doi.org/10.1016/0165-0173(84)90017-1
  25. Steriade M, McCormick DA, Sejnowski TJ (1993) Thalamocortical oscillations in the sleeping and aroused brain. Science 262(5134): 679–685. https://doi.org/10.1126/science.8235588
  26. Kostopoulos G, Gloor P, Pellegrini A, Gotman J (1981) A study of the transition from spindles to spike and wave discharge in feline generalized penicillin epilepsy: Microphysiological features. Exp Neurol 73: 55–77. https://doi.org/10.1016/0014-4886(81)90045-5
  27. Leresche N, Lambert RC, Errington AC, Crunelli V (2012) From sleep spindles of natural sleep to spike and wave discharges of typical absence seizures: Is the hypothesis still valid? Pflugers Arch 463: 201–212. https://doi.org/10.1007/s00424-011-1009-3
  28. Kozák G, Földi T, Berényi A (2020) Spike-and-wave discharges are not pathological sleep spindles, network-level aspects of age-dependent absence seizure development in rats. 7(1): eNeuro 0253-19.2019. https://doi.org/10.1523/ENEURO.0253-19.2019
  29. Sitnikova E, Hramov AE, Grubov V, Koronovsky AA (2014) Time-frequency characteristics and dynamics of sleep spindles in WAG/Rij rats with absence epilepsy. Brain Res 1543: 290–299. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2013.11.001
  30. Gabova AV, Sarkisova KY, Fedosova EA, Shatskova AB, Morozov AA (2020) Developmental changes in peak-wave discharges in WAG/Rij rats with genetic absence epilepsy. Neurosci Behav Physiol 50: 245–252. https://doi.org/10.1007/s11055-019-00893-y
  31. Sitnikova EY, Smirnov KS, Grubov VV, Hramov AE (2019) Diagnostic principles of immature epileptic (proepileptic) EEG activity in rats with genetic predisposition to absence epilepsy. Informatsionno-Upravliaiushchie Sist 2019: 89–97. https://doi.org/10.31799/1684-8853-2019-1-89-97
  32. Sarkisova KY, Kulikov MA (2006) Behavioral characteristics of WAG/Rij rats susceptible and non-susceptible to audiogenic seizures. Behav Brain Res 166: 9–18. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2005.07.024
  33. Surina NM, Ashapkin VV, Merzalov IB, Perepelkina OV, Fedotova IB, Pavlova GV, Poletaeva II (2014) Audiogenic seizure proneness after methyl-enriched diet in ontogeny. Dokl Biol Sci 454: 62–64. https://doi.org/10.1134/S0012496614010219
  34. Sarkisova KY, Gabova AV (2018) Maternal care exerts disease-modifying effects on genetic absence epilepsy and comorbid depression. Genes Brain Behav 17(7): e12477. https://doi.org/10.1111/gbb.12477
  35. Sarkisova KY, Gabova AV, Kulikov MA, Fedosova EA, Shatskova AB, Morosov AA (2017) Rearing by foster Wistar mother with high level of maternal care counteracts the development of genetic absence epilepsy and comorbid depression in WAG/Rij rats. Dokl Biol Sci 473: 39–42. https://doi.org/10.1134/S0012496617020077
  36. Gobbo D, Scheller A, Kirchhoff F (2021) From physiology to pathology of cortico-thalamo-cortical oscillations: astroglia as a target for further research. Front Neurol 12: 1–26. https://doi.org/10.3389/fneur.2021.661408
  37. Zhang Y, Gruber R (2019) Can slow-wave sleep enhancement improve memory? A review of current approaches and cognitive outcomes. Yale J Biol Med 92: 63–80.
  38. Fedosova EA, Shatskova AB, Sarkisova KYu (2022) Ethosuximide improves cognitive flexibility during reversal learning in WAG/Rij rats with absence epilepsy and comorbid depression. J Evol Biochem Physiol 58: 98–116. https://doi.org/10.1134/S0022093022010100
  39. Fedosova EA, Shatskova AB, Sarkisova KYu (2021) Ethosuximide increases exploratory motivation and improves episodic memory in the novel object recognition test in WAG/Rij rats with genetic absence epilepsy. Neurosci Behav Physiol 51: 501–512. https://doi.org/10.1007/s11055-021-01097-z
  40. Sarkisova K, Fedosova E, Shatskova A, Gabova A, Rudenok M, Stanishevskaya V, Slominsky P (2021) Maternal methyl-enriched diet alters absence seizures, depression-like comorbidity and DNMT1, HCN1 and TH gene expression in adult offspring. 34th Int Epilepsy Congress Virtual, 2021. Epilepsia. Special Issue. S3. 62: 135–136. https://doi.org/10.1111/epi.17079
  41. Strauss U, Kole MHP, Bräuer AU, Pahnke J, Bajorat R, Rolfs A, Nitsch R, Deisz RA (2004) An impaired neocortical Ih is associated with enhanced excitability and absence epilepsy. Eur J Neurosci 19: 3048–3058. https://doi.org/10.1111/j.0953-816X.2004.03392.x
  42. Sarkisova K, van Luijtelaar G (2022) The impact of early-life environment on absence epilepsy and neuropsychiatric comorbiidities. IBRO Neurosci Rep 13: 436–438. https://doi.org/10.1016/j.ibneur.2022.10.012
  43. Blumenfeld H, Klein JP, Schridde U, Vestal M, Rice T, Khera DS, Bashyal C, Giblin K, Paul-Laughinghouse C, Wang F, Phadke A, Mission J, Agarwal RK, Englot DJ, Motelow J, Nersesyan H, Waxman SG, Levin AR (2008) Early treatment suppresses the development of spike-wave epilepsy in a rat model. Epilepsia 49: 400–409. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2007.01458.x
  44. Palagini L, Baglioni C, Ciaparelli A, Gemignani A, Riemann D (2013) REM sleep dysregulation in depression: state of the art. Sleep Med Rev 17: 377–390. https://doi.org/10.1016/j.smrv.2012.11.001
  45. Steiger A, Pawlowski M, Kimura M (2015) Sleep electroencephalography as a biomarker in depression. Chrono Physiol Ther 5: 15–25. https://doi.org/10.3390/ijms20030607

© А.В. Габова, К.Ю. Саркисова, 2023