Распределение белков GABARAP и β-III-тубулина в неокортексе крыс в неонатальный период после воздействия перинатальной гипоксии

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Проведено исследование распределения белка внутриклеточного транспорта GABARAP, ассоциированного с GABAА-рецептором, и изоформы белка цитоскелета β-III-тубулина в слоях соматосенсорной области неокортекса в неонатальный период у крыс линии Wistar после воздействия гипоксии. В работе использована модель недоношенной беременности человека. Для выявления GABARAP и β-III-тубулина применяли иммуногистохимические методы исследования. Воздействие гипоксии осуществляли на 2-е сутки после рождения в специальной камере с содержанием кислорода в дыхательной смеси 7.8%. Исследование неокортекса проводили на 5- и 10-е сутки. Показано, что у контрольных животных к концу неонатального периода (П10) содержание GABARAP (по плотности окрашивания продукта иммунной реакции) существенно повышается: в верхних слоях II–III в 2, а в глубоких IV–VI в 4 раза по сравнению с более ранним сроком развития (П5). Cодержание β-III-тубулина в слоях коры распределяется равномерно. У животных, переживших воздействие гипоксии в неонатальный период, выявлено значительное увеличение содержания GABARAP и β-III-тубулина в верхних слоях неокортекса. Эти изменения происходят на фоне существенного снижения содержания подтипа GABAА-рецептора (данные получены ранее). GABARAP и β-III-тубулин, а также GABAА-рецептор, входят в состав комплекса элементов, опосредующих в неокортексе трансмиссию GABA. Гипоксия вызывает изменение содержания этих белков в коре головного мозга, которое может приводить к нарушению тормозных эффектов GABA.

Об авторах

Л. И. Хожай

Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: astarta0505@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Wang H, Bedford FK, Brandon NJ, Moss SJ, Olsen RW (1999) GABA(A)-receptor-associated protein links GABA(A) receptors and the cytoskeleton. Nature 397 (6714): 69–72. https://doi.org/10.1038/16264
  2. Nymann-Andersen J, Wang H, Chen L, Kittler J., Moss SJ, Olsen RW (2002) Subunit specificity and interaction domain between GABAA receptor-associated protein (GABARAP) and GABAA receptors. J Neurochem 80: 815–823.
  3. Macdonald RL, Olsen RW (1994) GABAA receptor channels. Annu Rev Neurosci 17: 569–602. https://doi.org/10.1146/annurev.ne.17.030194.003033
  4. McKernan RM, Whiting PJ (1996) Which GABAA-receptor subtypes really occur in the brain? Trends Neurosci 19: 139–143. https://doi.org/10.1016/s0166-2236(96)80023-3
  5. Kneussel M, Haverkamp D, Fuhrmann JC, Wang H, Wassle H, Olsen RW, Betz H (2000) The gamma-aminobutyric acid type A receptor (GABAAR)-associated protein GABARAP interacts with gephyrin but is not involved in receptor anchoring at the synapse. Proc Nat Acad Sci U S A 97 (15): 8594–8599. https://doi.org/10.1073/pnas.97.15.8594
  6. Wang H, Olsen RW (2000) Binding of the GABA(A) receptor-associated protein (GABARAP) to microtubules and microfilaments suggests involvement of the cytoskeleton in GABARAPGABA(A) receptor interaction. J Neurochem 75(2): 644–655. https://doi.org/10.1046/j.1471-4159.2000.0750644.x
  7. Leil TA, Chen Z-W, Chang C-SS, Olsen RW (2004) GABAA receptor-associated protein traffics GABAA receptors to the plasma membrane in neurons. J Neurosci 24(50): 11429–11438. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3355-04.2004
  8. Coyle JE, Nikolov DB (2003) GABARAP: lessons for synaptogenesis. Neuroscientist 9: 205–216. https://doi.org/10.1177/1073858403009003013
  9. Kneussel M, Betz H (2000) Clustering of inhibitory neurotransmitter receptors at developing postsynaptic sites: the membrane activation model. Trends Neurosci 23(9): 429–435. https://doi.org/10.1016/s0166-2236(00)01627-1
  10. Amos LA (2000) Focusing-in on microtubules. Curr Opin in Structural Biol 10(2): 236–224. https://doi.org/10.1016/S0959-440X(00)00070
  11. La Regina G, Coluccia A, Naccarato V, Silvestri R (2019) Towards modern anticancer agents that interact with tubulin. Eur J Pharm Sci 131: 58–68. https://doi.org/10.1016/j.ejps.2019.01.028
  12. Otellin VA, Khozhai LI, Shishko TT, Vershinina EA (2021) Nucleolar ultrastructure in neurons of the rat neocortical sensorimotor area during the neonatal period after perinatal hypoxia and its pharmacological correction. J Evol Biochem Phisiol 57: 1251–1256. https://doi.org/10.1134/S0022093021060053
  13. Khazipov R, Zaynutdinova D, Ogievetsky E, Valeeva G, Mitrukhina O, Manent J-B, Represa A (2015) Atlas of the postnatal rat brain in stereotaxic coordinates. Front Neuroanat 9: 161. https://doi.org/10.3389/fnana.2015.00161
  14. Guthmann A, Fritschy JM, Ottersen OP, Torp R, Herbert H (1998) GABA, GABA transporters, GABAA-receptor subunits and GAD mRNAs in the rat parabrachial and Kolliker-Fuse nuclei. J Comp Neurol 400(2): 229–243.
  15. Marin-Padilla M (1992) Ontogenesis of the pyramidal cell of the mammalian neocortex and developmental cytoarchitectonics: a unifying theory. J Comp Neurol 321: 223–240. https://doi.org/10.1002/cne.903210205
  16. Ignacio MP, Kimm EJ, Kageyama GH, Yu J, Robertson RT (1995) Postnatal migration of neurons and formation of laminae in rat cerebral cortex. Anat Embryol (Berl) 191: 89–100. https://doi.org/10.1007/BF00186782
  17. Hou J, Eriksen N, Pakkenberg B (2011) The temporal pattern of postnatal neurogenesis found in the neocortex of the Gottingen minipig brain. Neuroscience 195: 176–179. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2011.08.025
  18. Хожай ЛИ (2023) Влияние перинатальной гипоксии (асфиксии) на распределение субъединицы α1 GABAA-рецептора в неокортексе новорожденных крыс. Цитология 65: 32–41. [Khozhai LI (2023) Effect of perinatal hypoxia (asphixia) on the distribution of the α1 GABAA-receptor subunit in the neocortex of newborn rats. Cytology 65: 32–41. (In Russ)]. https://doi.org/10.31857/S004137712305005X
  19. Lee Y-H, Kim J, Park K, Lee M-S (2019) β-cell autophagy: mechanism and role in β-cell dysfunction. Mol Metab 27: 92–103. https://doi.org/10.1016/j.molmet.2019.06.014
  20. Kong F-J, Wu J-H, Sun S-Y, Zhou J-Q (2017) The endoplasmic reticulum stress/autophagy pathway is involved in cholesterol-induced pancreatic β-cell injury. Scient Rep 7: 44746. https://doi.org/10.1038/srep44746
  21. Tehran DA, Kuijpers M, Haucke V (2018) Presynaptic endocytic factors in autophagy and neurodegeneration. Curr Opin Neurobiol 48: 153–159. https://doi.org/10.1016/j.conb.2017.12.018
  22. Kulkarni A, Chen J, Maday S (2018) Neuronal autophagy and intercellular regulation of homeostasis in the brain. Curr Opin Neurobiol 51: 29–36. https://doi.org/10.1016/j.conb.2018.02.008
  23. Liang Y, Sigrist S (2018) Autophagy and proteostasis in the control of synapse aging and disease. Curr Opin Neurobiol 48: 113–121. https://doi.org/10.1016/j.conb.2017.12.006
  24. Stavoe AKH, Holzbaur ELF (2019) Axonal autophagy: Mini-review for autophagy in the CNS. Neurosci Lett 697: 17–23. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2018.03.025
  25. Katsumata K, Nishiyama J, Inoue T, Mizushima N, Takeda J, Yuzaki M (2010) Dynein- and activity-dependent retrograde transport of autophagosomes in neuronal axons. Autophagy 6: 378–385. https://doi.org/10.4161/auto.6.3.11262
  26. Hill SE, Kauffman KJ, Krout M, Richmond JE, Melia TJ, Colon-Ramos DA (2019) Maturation and clearance of autophagosomes in neurons depends on a specific cysteine protease isoform, ATG-4.2. Devel Cell 49: 251–266. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2019.02.013
  27. Maday S, Wallace KE, Holzbaur EL (2012) Autophagosomes initiate distally and mature during transport toward the cell soma in primary neurons. J Cell Biol 196: 407–417. https://doi.org/10.1083/jcb.201106120
  28. Zavodszky E, Seaman MN, Moreau K, Jimenez-Sanchez M, Breusegem SY, Harbour ME, Rubinsztein DC (2014) Mutation in VPS35 associated with Parkinson’s disease impairs WASH complex association and inhibits autophagy. Nat Commun 5: 3828. https://doi.org/10.1038/ncomms4828
  29. Hoffmann S, Orlando M, Andrzejak E, Bruns C, Trimbuch T, Rosenmund C, Garner CC, Ackermann F (2019) Light-Activated ROS Production Induces Synaptic Autophagy. J Neurosci 39: 2163–2183. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1317-18.2019
  30. Joachim J, Tooze SA (2018) Control of GABARAP-mediated autophagy by the Golgi complex, centrosome and centriolar satellites. Biol Cell 110: 1–5. https://doi.org/10.1111/boc.201700046
  31. Otellin VA, Khozhai LI, Vataeva LA (2012) Effect of hypoxia in early perinatal ontogenesis on behavior and structural characteristics of the rat brain J Evol Biochem Physiol 48: 467–473.
  32. Отеллин ВА, Хожай ЛИ, Ватаева ЛА, Шишко ТТ (2011) Отдаленные последствия воздействия гипоксии в перинатальный период развития на структурно-функциональные характеристики мозга у крыс. Рос физиол журн им ИМ Сеченова 97: 1092–1100. [Otellin VA, Khozhai LI, Vataeva LA, Shishko TT (2011) Long-term effects of exposure to hypoxia in perinatal development on structural and functional characteristics of the brain in rats. Russ J Physiol 97: 1092–1100. (In Russ)].
  33. Okazaki N, Yan J, Yuasa S, Ueno T, Kominami E, Masuho Y, Koga H, Muramatsu M (2000) Interaction of the Unc-51-like kinase and microtubule-associated protein light chain 3 related proteins in the brain: possible role of vesicular transport in axonal elongation. Mol Brain Res 85(1–2): 1–12. https://doi.org/10.1016/S0169-328X(00)00218
  34. Kittler JT, Rostaing P, Schiavo G, Fritschy JM, Olsen R, Triller A, Moss SJ (2001) The subcellular distribution of GABARAP and its ability to interact with NSF suggest a role for this protein in the intracellular transport of GABA(A) receptors. Mol Cell Neurosci 18(1): 13–25. https://doi.org/10.1006/mcne.2001.1005
  35. Xu X, Shangguan Y, Lu S, Wang W, Du C, Xiao F, Hu Y., Luo J, Wang L, He C, Yang Y, Zhang Y, Lu X, Yang Q, Wang X (2017) Tubulin β-III modulates seizure activity in epilepsy. J Pathology 242 (3): 297–308. https://doi.org/10.1002/path.4903
  36. Jiang Y Q, Oblinger M M (1992) Differential Regulation of β III and Other Tubulin Genes during Peripheral and central Neuron Development. J Cell Sci 103 (Pt 3): 643–651. https://doi.org/10.1242/jcs.103.3.643
  37. Latremoliere A, Cheng L, DeLisle M, Wu C, Chew S, Hutchinson EB, Sheridan A, Alexandre C, Latremoliere F, Sheu S-H, Golidy S, Omura T, Huebner EA, Fan Y, Whitman MC, Nguyen E, Hermawan C, Pierpaoli C, Tischfield MA, Clifford J, Woolf CJ, Engle EC (2018) Neuronal-specific TUBB3 us not required for normal neuronal function but is essential for timely axon regeneration. Cell Rep 24 (7): 1865–1879. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2018.07.029
  38. Hausrat TJ, Radwitz J, Lombino FL, Breiden P, Kneussel M (2021) Alpha- and β-tubulin isotypes are differentially expressed during brain development. Develop Neurobiol 81(3): 333–350. https://doi.org/10.1002/dneu.22745
  39. Mink RB, Johnston JA (2000) Changes in brain neurofilament and beta-tubulin proteins after cerebral hypoxia-ischemia in rabbits. Pathobiology 68 (1): 43–52. https://doi.org/10.1159/000028114
  40. Shen Y, Yu L-C (2008) Potential protection of curcumin against hypoxia-induced decreases in beta-III tubulin content in rat prefrontal cortical neurons. Neurochem Res 33: 2112–2117. https://doi.org/10.1007/s11064-008-9720-y

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2.

Скачать (1MB)
Метаданные
3.

Скачать (2MB)
Метаданные

© Л.И. Хожай, 2023