Влияние гонадотропной стимуляции яичников в условиях хронического психосоциального стресса на качество ооцитов мышей

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Хронический психосоциальный стресс может оказывать негативное влияние на женскую репродуктивную систему. Между тем влияние стимуляции яичников гонадотропинами на фоне стресса на качество ооцитов остается слабо изученным. Целью настоящей работы было изучение влияния хронического психосоциального стресса на качество кумулюс-ооцитных комплексов у мышей при естественном эстральном цикле, а также при стимуляции яичников экзогенными гонадотропинами, что является важной частью современного комплекса вспомогательных репродуктивных технологий. Результаты исследования показали, что психосоциальный стресс не влияет на число овулирующих ооцитов, однако ухудшает их качество, выражающееся в сниженном проценте зрелых форм. Кроме того, у самок мышей на фоне стресса было обнаружено повышенное накопление активных форм кислорода в ооцитах, сопровождающееся повышенным апоптозом в кумулюсных клетках. Гормональная стимуляция яичников с помощью гонадотропинов оказывала смягчающий эффект на негативные изменения, связанные с психосоциальным стрессом, нормализуя уровень накопления активных форм кислорода в ооцитах и снижая уровень апоптоза в кумулюсных клетках.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Д. А. Лебедева

Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: egik_00@mail.ru
Россия, Новосибирск

Т. Н. Игонина

Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук

Email: egik_00@mail.ru
Россия, Новосибирск

Е. Ю. Брусенцев

Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук

Email: egik_00@mail.ru
Россия, Новосибирск

Н. А. Шавшаева

Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук; Новосибирский национальный исследовательский государственный университет

Email: egik_00@mail.ru
Россия, Новосибирск; Новосибирск

С. Я. Амстиславский

Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук

Email: egik_00@mail.ru
Россия, Новосибирск

Список литературы

  1. Cox C., Thoma ME, Tchangalova N, Mburu G, Bornstein MJ, Johnson CL, Kiarie J (2022) Infertility prevalence and the methods of estimation from 1990 to 2021: a systematic review and meta-analysis. Human Reproduct Open 2022(4). https://doi.org/10.1093/hropen/hoac051
  2. Тювина НА, Николаевская АО (2019) Бесплодие и психические расстройства у женщин. сообщение 2. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика 11(4): 117–124. [Tyuvina NA, Nikolaevskaya AO (2019) Infertility and mental disorders in women. Communication 1. Neurology, Neuropsychiatry, Psychosomatics 11(4): 117–124. (In Russ)]. https://doi.org/10.14412/2074–2711–2019–4–117–124
  3. Левинсон АЛ, Игонина ТН, Рожкова ИН, Брусенцев ЕЮ, Амстиславский СЯ (2022) Психоэмоциональный стресс, фолликулогенез и репродуктивные технологии: клинические и экспериментальные данные. Вавилов журн генетики и селекции 26(5): 431–441. [Levinson AL, Igonina TN, Rozhkova IN, Brusentsev EYu, Amstislavsky SYa (2022) Psycho-emotional stress, folliculogenesis, and reproductive technologies: clinical and experimental data. Vavilov J Genetics and Breeding 26(5): 431–441. (In Russ)]. https://doi.org/10.18699/VJGB-22–53
  4. Prasad S, Tiwari M, Pandey AN, Shrivastav TG, Chaube SK (2016) Impact of stress on oocyte quality and reproductive outcome. J Biomed Sci 23: 36. https://doi: 10.1186/s12929–016–0253–4
  5. Zhou FJ, Cai YN, Dong YZ (2019) Stress increases the risk of pregnancy failure in couples undergoing IVF. Stress 22(4): 414–420. https://doi.org/10.1080/10253890.2019.1584181
  6. Zhang SY, Wang JZ, Li JJ, Wei DL, Sui HS, Zhang ZH, Zhou P, Tan JH (2011) Maternal Restraint Stress Diminishes the Developmental Potential of Oocytes. Biol Reproduct 84(4): 672–681. https://doi.org/10.1095/biolreprod.110.087890
  7. Zhao X, Ma R, Zhang X, Cheng R, Jiang N, Guo M, Rong B, Liu Y, Chen M, Feng W, Xia T (2021) Reduced growth capacity of preimplantation mouse embryos in chronic unpredictable stress model. Mol Reproduct Development 88(1): 80–95. https://doi.org/10.1002/mrd.23439
  8. Kalantaridou SN, Makrigiannakis A, Zoumakis E, Chrousos GP (2004) Stress and the female reproductive system. J Reprod Immunol 62(1–2): 61–68. https://doi: 10.1016/j.jri.2003.09.004
  9. Zhai QY, Wang JJ, Tian Y, Liu X, Song Z (2020) Review of psychological stress on oocyte and early embryonic development in female mice. Reproduct Biol Endocrinol 18(1): 101. https://doi.org/10.1186/s12958–020–00657–1
  10. Joseph D, Whirledge S (2017) Stress and the HPA Axis: Balancing Homeostasis and Fertility. Int J Mol Sci 18(10): 2224. https://doi.org/10.3390/ijms18102224
  11. Michael TE, Pester LA, Curtis P, Shaw RW, Edwards CRW, Cooke BA (1993) Direct inhibition of ovarian steroidogenesis by cortisol and the modulatory role of 11β-hydroxysteroid dehydrogenase. Clin Endocrinol 38(6): 641–644. https://doi.org/10.1111/j.1365–2265.1993.tb02147.x
  12. Tsutsui K, Ubuka T, Son YL, Bentley GE, Kriegsfeld LJ (2015) Contribution of GnIH Research to the Progress of Reproductive Neuroendocrinology. Front Endocrinol (Lausanne) 6: 179. https://doi: 10.3389/fendo.2015.00179
  13. Abdullah KAL, Atazhanova T, Chavez-Badiola A, Shivhare SB (2023) Automation in ART: Paving the Way for the Future of Infertility Treatment. Reprod Sci 30(4): 1006–1016. https://doi: 10.1007/s43032–022–00941-y
  14. Ebbesen SM, Zachariae R, Mehlsen MY, Thomsen D, Højgaard A, Einarsson S, Brandt Y, Lundeheim N, Madej A (2008) Stress and its influence on reproduction in pigs: a review. Acta Veter Scand 50(1): 48. https://doi.org/10.1186/1751–0147–50–48
  15. Lunenfeld B, Bilger W, Longobardi S, Alam V, D'Hooghe T, Sunkara SK (2019) The Development of Gonadotropins for Clinical Use in the Treatment of Infertility. Front Endocrinol (Lausanne) 10: 429. https://doi: 10.3389/fendo.2019.00429
  16. Lispi M, Humaidan P, Bousfield GR, D'Hooghe T, Ulloa-Aguirre A (2023) Follicle-Stimulating Hormone Biological Products: Does Potency Predict Clinical Efficacy? Int J Mol Sci 24(10): 9020. https://doi: 10.3390/ijms24109020
  17. Behringer R, Gertsenstein M, Nagy KV, Nagy A (2018) Administration of Gonadotropins for Superovulation in Mice. Cold Spring Harb Protoc 2018(1). https://doi: 10.1101/pdb.prot092403. PMID: 29295897
  18. Mochida K (2020) Development of assisted reproductive technologies in small animal species for their efficient preservation and production. J Reprod Dev 66(4): 299–306. https://doi: 10.1262/jrd.2020–033
  19. Kala M., Nivsarkar M (2016) Role of cortisol and superoxide dismutase in psychological stress induced anovulation. Gener Compar Endocrinol 225: 117–124. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2015.09.010
  20. Mariotti FFN, Gonçalves BSM, Pimpão G, Mônico-Neto M, Antunes HKM, Viana MB, Céspedes IC, Le Sueur-Maluf L (2020) A single ovarian stimulation, as performed in assisted reproductive technologies, can modulate the anxiety-like behavior and neuronal activation in stress-related brain areas in rats. Horm Behav 124: 104805. https://doi: 10.1016/j.yhbeh.2020.104805
  21. Louis GM, Lum KJ, Sundaram R, Chen Z, Kim S, Lynch CD, Schisterman EF, Pyper C (2011) Stress reduces conception probabilities across the fertile window: evidence in support of relaxation. Fertil Steril 95(7): 2184–2189. https://doi: 10.1016/j.fertnstert.2010.06.078
  22. Retana-Márquez S, Juárez-Rojas L, Ávila-Quintero A, Rojas-Maya S, Perera G, Casillas F (2020) Neuroendocrine disruption is associated to infertility in chronically stressed female rats. Reprod Biol 20(4): 474–483. https://doi.org/10.1016/j.repbio.2020.07.011
  23. Gao Y, Chen F, Kong QQ, Ning SF, Yuan HJ, Lian HY, Luo MJ, Tan JH (2016) Stresses on Female Mice Impair Oocyte Developmental Potential: Effects of Stress Severity and Duration on Oocytes at the Growing Follicle Stage. Reprod Sci 23(9): 1148–1157. 10.1177/1933719116630416' target='_blank'>https://doi: 10.1177/1933719116630416
  24. Kim J, You S (2022) High Housing Density-Induced Chronic Stress Diminishes Ovarian Reserve via Granulosa Cell Apoptosis by Angiotensin II Overexpression in Mice. Int J Mol Sci 23(15): 8614. https://doi.org/10.3390/ijms23158614
  25. Gądek-Michalska A, Tadeusz J, Bugajski A, Bugajski J (2019) Chronic Isolation Stress Affects Subsequent Crowding Stress-Induced Brain Nitric Oxide Synthase (NOS) Isoforms and Hypothalamic-Pituitary-Adrenal (HPA) Axis Responses. Neurotox Res 36(3): 523–539. https://doi.org/10.1007/s12640–019–00067–1
  26. Caligioni CS (2009) Assessing Reproductive Status/Stages In Mice. Curr Protoc Neurosci 48(1). https://doi: 10.1002/0471142301.nsa04is48
  27. Shindo M, Miyado K, Kang W, Fukami M, Miyado M (2022) Efficient Superovulation and Egg Collection from Mice. Bio Protoc 12(11): e4439. 10.21769/BioProtoc.4439' target='_blank'>https://doi: 10.21769/BioProtoc.4439
  28. Sabry R, Nguyen M, Younes S, Favetta LA (2022) BPA and its analogs increase oxidative stress levels in in vitro cultured granulosa cells by altering anti-oxidant enzymes expression. Mol Cell Endocrinol 545: 111574. https://doi: 10.1016/j.mce.2022.111574
  29. Mirzayans R, Murray D (2020) Do TUNEL and Other Apoptosis Assays Detect Cell Death in Preclinical Studies? Int J Mol Sci 21(23): 9090. https://doi.org/10.3390/ijms21239090
  30. Tsuji A, Ikeda Y, Murakami M, Kitagishi Y, Matsuda S (2021) Leucine protects oocytes from chronic psychological stress in mice. Reprod Med Biol 20(4): 477–484. https://doi.org/10.1002/rmb2.12396
  31. Wu LM, Hu MH, Tong XH, Han H, Shen N, Jin RT, Wang W, Zhou GX, He GP, Liu YS (2012) Chronic Unpredictable Stress Decreases Expression of Brain-Derived Neurotrophic Factor (BDNF) in Mouse Ovaries: Relationship to Oocytes Developmental Potential. PLoS One 7(12): e52331. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0052331
  32. Sun J, Guo Y, Zhang Q, Bu S, Li B, Wang Q, Lai D (2018) Chronic restraint stress disturbs meiotic resumption through APC/C-mediated cyclin B1 excessive degradation in mouse oocytes. Cell Cycle 17(13): 1591–1601. https://doi.org/10.1080/15384101.2018.1471316
  33. Casillas F, Flores-González A, Juárez-Rojas L, López A, Betancourt M, Casas E, Bahena I, Bonillac E (2023) Chronic stress decreases fertility parameters in female rats. Systems Biol in Reprod Med 69(3): 234–244. https://doi.org/10.1080/19396368.2023.2171822
  34. Gao L, Zhao F, Zhang Y, Wang W, Cao Q (2020) Diminished ovarian reserve induced by chronic unpredictable stress in C57BL/6 mice. Gynecol Endocrinol 36(1): 49–54. https://doi: 10.1080/09513590.2019.1631274
  35. Lee M, Ahn JI, Lee AR, Ko DW, Yang WS, Lee G, Ah JY, Lim JM (2017) Adverse Effect of Superovulation Treatment on Maturation, Function and Ultrastructural Integrity of Murine Oocytes. Molec and Cells 40(8): 558–566. https://doi: 10.14348/molcells.2017.0058
  36. Wang Q, Zhao SX, He JN, Zhao H, Gu BX, Xie JK, Zhao YJ, Zhang CL, Ge ZJ (2022) Repeated Superovulation Accelerates Primordial Follicle Activation and Atresia. Cells 12(1): 92. https://doi: 10.3390/cells12010092
  37. Zhang X, Wang L, Li X, Li K, Fang J, Yao Y (2010) Ovarian stimulation retards postimplantation development and alters global gene expression profile of blastocysts in mouse. Fertil Steril 93(8): 2770–2773. https://doi: 10.1016/j.fertnstert.2010.03.018
  38. Taher L, Israel S, Drexler HCA, Makalowski W, Suzuki Y, Fuellen G, Boiani M (2021) The proteome, not the transcriptome, predicts that oocyte superovulation affects embryonic phenotypes in mice. Sci Rep 11(1): 23731. https://doi.org/10.1038/s41598–021–03054–9
  39. Liang J, Gao Y, Feng Z, Zhang B, Na Z, Li D (2023) Reactive oxygen species and ovarian diseases: Antioxidant strategies. Redox Biol 62: 102659. https://doi.org/10.1016/j.redox.2023.102659
  40. Hoque SAM, Umehara T, Kawai T, Shimada M (2021) Adverse effect of superoxide-induced mitochondrial damage in granulosa cells on follicular development in mouse ovaries. Free Radic Biol Med 163: 344–355. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2020.12.434
  41. Gong X, Shen L, Zhang H, Ai J, Gilchrist RB, Zhao Y (2023) CAPA-IVM improves the cytoplasmic quality of in vitro-matured oocytes from unstimulated mice. Theriogenology 212: 117–128. 10.1016/j.theriogenology.2023.09.004' target='_blank'>https://doi: 10.1016/j.theriogenology.2023.09.004
  42. Guo Y, Sun J, Bu S, Li B, Zhang Q, Wang Q, Lai D (2020) Melatonin protects against chronic stress-induced oxidative meiotic defects in mice MII oocytes by regulating SIRT1. Cell Cycle 19(13): 1677–1695. https://doi: 10.1080/15384101.2020.1767403
  43. Chen RR, Wang J, Zhang M, Kong QQ, Sun GY, Jin CH, Luo MJ, Tan JH (2022) Restraint stress of female mice during oocyte development facilitates oocyte postovulatory aging. Aging (Albany NY) 14(22): 9186–9199. https://doi: 10.18632/aging.204400
  44. Sun J, Guo Y, Fan Y, Wang Q, Zhang Q, Lai D (2021) Decreased expression of IDH1 by chronic unpredictable stress suppresses proliferation and accelerates senescence of granulosa cells through ROS activated MAPK signaling pathways. Free Radic Biol Med 169: 122–136. https://doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2021.04.016
  45. Liang B, Wei DL, Cheng YN, Yuan HJ, Lin J, Cui XZ, Luo MJ, Tan JH (2013) Restraint stress impairs oocyte developmental potential in mice: role of CRH-induced apoptosis of ovarian cells. Biol Reprod 89(3): 64. https://doi: 10.1095/biolreprod.113.110619
  46. Li CY, Li ZB, Kong QQ, Han X, Xiao B, Li X, Chang ZL, Tan JH (2018) Restraint-induced corticotrophin-releasing hormone elevation triggers apoptosis of ovarian cells and impairs oocyte competence via activation of the Fas/FasL system. Biol Reprod 99(4): 828–837. https://doi: 10.1093/biolre/ioy091
  47. Yuan HJ, Han X, He N, Wang GL, Gong S, Lin J, Gao M, Tan JH (2016) Glucocorticoids impair oocyte developmental potential by triggering apoptosis of ovarian cells via activating the Fas system. Sci Rep 6: 24036. https://doi: 10.1038/srep24036
  48. Herman JP, McKlveen JM, Ghosal S, Kopp B, Wulsin A, Makinson R, Scheimann J, Myers B (2016) Regulation of the Hypothalamic-Pituitary-Adrenocortical Stress Response. Compr Physiol 6: 603–621. https://doi: 10.1002/cphy.c150015
  49. Miller BG, Armstrong DT (1981) Effects of a superovulatory dose of pregnant mare serum gonadotropin on ovarian function, serum estradiol, and progesterone levels and early embryo development in immature rats. Biol Reprod 25: 261–271. https://doi: 10.1095/biolreprod25.2.261
  50. Fayazi M, Beigi Boroujeni M, Salehnia M, Khansarinejad B (2014) Ovarian stimulation by exogenous gonadotropin decreases the implantation rate and expression of mouse blastocysts integrins. Iran Biomed J 18(1): 8–15. https://doi: 10.6091/ibj.1236.2013

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Дизайн эксперимента. Группы: Control – интактные самки с естественным эстральным циклом; Control + SO – самки с индуцированной суперовуляцей; Stress – стрессированные самки с естественным эстральным циклом; Stress + SO – стрессированные самки с индуцированной суперовуляцей.

Скачать (279KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Характеристики ооцитов у интактных и подвергнутых стрессу самок. Данные представлены как среднее арифметическое ± стандартная ошибка среднего. * p < 0.05, ** p < 0.01 по сравнению с группой Контроль. Число самок/общее число ооцитов в группах Контроль (Control) – 9/117, Контроль + СО (Control + SO) – 10/380, Стресс (Stress) – 15/201, Стресс + СО (Stress + SO) – 13/464.

Скачать (151KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Уровни накопления активных форм кислорода в цитоплазме ооцитов у интактных и стрессированных самок. (а) – интенсивность флуоресценции; (b - d) – репрезентативные изображения ооцитов, окрашенных 2’,7’-дихлордигидрофлуоресцеин-диацетатом: (b) – Контроль, (c) – Контроль + СО, (d) - Стресс, (e) – Стресс + СО. Шкала = 50 мкм. Данные представлены как медиана и 25 - 75% квартили. *** p < 0.001 по сравнению с группой Контроль (Control).

Скачать (167KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Уровень апоптоза в кумулюсных клетках у стрессированных самок и самок, не подвергавшихся стрессу. (а) – процент апоптотических клеток в КОК; (b) – репрезентативные изображения ооцитов, окрашенных TUNEL/DAPI. Шкала = 50 мкм. Данные представлены как медиана и 25 – 75% квартили. ** p < 0.01 по сравнению с группой Контроль (Control); ++ p < 0.01 по сравнению с группой Стресс (Stress).

Скачать (275KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024