Conflict of molecular and ecological phylogenies of the plague microbe Yersinia Pestis: a search for consensus

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription or Fee Access

Abstract

Introducing of molecular genetic (MG) methods into the study of the causative agent of plague, the microbe Yersinia pestis, has led to two important discoveries in the problem of reconstructing the phylogenetic history of this apocalyptic pathogen. Its direct ancestor was identified as the causative agent of intestinal infection, – Far Eastern scarlet-like fever (FESLF, Y. pseudotuberculosis 0:1b), and the time of divergence from the direct ancestor was established at – no earlier than 30 thousand years ago, in the Late Pleistocene or Holocene. However, molecular methodology does not allow us to create a sufficiently substantiated scenario of the origin and global expansion of the plague microbe. The MG conclusions are not consistent with the facts provided by other natural sciences, primarily ecology and biogeography. At the same time, these discoveries made it possible to create a consistent ecological (ECO) scenario and propose a phylogenetic scheme reflecting the processes of speciation and intraspecific diversification of the plague microbe, which can become a visual evolutionary model for improving the phylogenetic methodology.

Full Text

Restricted Access

About the authors

V. V. Suntsov

A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution Problems, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: vvsuntsov@rambler.ru
Russian Federation, Moscow, 119071

References

  1. Абрамсон Н. И. Молекулярная и традиционная филогенетика. На пути к взаимопониманию // Труды Зоол. инст. РАН. Прил. № 2. 2013. С. 219–229.
  2. Анисимов Н. В., Кисличкина А. А., Платонов М. Е. и др. О происхождении гипервирулентности возбудителя чумы // Мед. паразитол. паразит. болезни. 2016. № 1. С. 36–42.
  3. Кисличкина А. А., Платонов М. Е., Вагайская А. С. и др. Рациональная таксономия Yersinia pestis // Мол. генетика, микробиол. вирусол. 2019. Т. 37. № 2. С. 76–82. DOI.org/10.17116/molgen20193702176
  4. Лухтанов В. А. Принципы реконструкции филогенезов: признаки, модели эволюции и методы филогенетического анализа // Труды Зоол. инст. РАН. Приложение 2. 2013. C. 39–52.
  5. Майр Э. Зоологический вид и эволюция. М.: Мир, 1968. 597 с.
  6. Сомов Г. П. Дальневосточная скарлатиноподобная лихорадка. М.: Медицина, 1979. 184 с.
  7. Сомов Г. П., Покровский В. И., Беседнова Н. Н. Псевдотуберкулез. М.: Медицина, 1990. 240 с.
  8. Сомов Г. П., Варвашевич Т. Н. Ферментативные механизмы психрофильности псевдотуберкулезного микроба // ЖМЭИ. 1984. Вып. 2. С. 42–46.
  9. Сунцов В. В. Рецентное видообразование микроба чумы Yersinia pestis в гетеротермной (гетероиммунной) среде сурок-блоха (Marmota sibirica–Oropsylla silantiewi): биогеоценотические предпосылки и преадаптации // Успехи современной биологии. 2016. Т. 136. № 6. С. 569–583.
  10. Сунцов В. В. Монгольский сурок-тарбаган (Marmota sibirica) как исходный хозяин микроба чумы Yersinia pestis // Байкал. Зоол. журн. 2017. № 2(21). С. 129–137.
  11. Сунцов В. В. “Квантовое” видообразование микроба чумы Yersinia pestis в гетероиммунной среде – популяциях гибернирующих сурков-тарбаганов (Marmota sibirica) // Сиб. экол. журн. 2018. № 4. С. 379–394. https://doi.org/10.15372/SEJ20180401
  12. Сунцов В. В. Происхождение чумы. Перспективы эколого-молекулярно-генетического синтеза // Вестн. РАН. 2019. Т. 89. № 3. С. 260–269. https://doi.org/10.31857/S0869-5873893260-269
  13. Сунцов В. В. Гостальный аспект территориальной экспансии микроба чумы Yersinia pestis из популяций монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) // Зоол. журн. 2020. Т. 99. № 11. С. 1307–1320. https://doi.org/10.31857/S0044513420090160
  14. Сунцов В. В. Экологический сценарий видообразования микроба чумы Yersinia pestis как основа адекватной молекулярной эволюционной модели // Инф. Иммунитет. 2022а. Т. 12. № 5. С. 809–818. https://doi.org/10.15789/2220-7619-ESO-1955
  15. Сунцов В. В. Филогенез микроба чумы Yersinia pestis: уникальность эволюционной модели // Вестник РАН. 2022б. Т. 92. № 9. С. 860–868. https://doi.org/10.31857/S0869587322090092
  16. Сунцов В. В. Внутривидовое типирование и филогенез возбудителя чумы – микроба Yersinia pestis: проблемы и перспективы // Журн. общ. биол. 2023а. Т. 84. № 1. С. 67–80. https://doi.org/10.31857/S0044459623010086
  17. Сунцов В. В. Параллелизмы в видообразовании и внутривидовой диверсификации микроба чумы Yersinia pestis // Изв. РАН. Сер. биол. 2023б. № 2. С. 115–121. https://doi.org/10.31857/S1026347023010122
  18. Сунцов В. В., Сунцова Н. И. Экологические аспекты эволюции микроба чумы Yersinia pestis и генезис природных очагов // Известия РАН. Серия биол. 2000. № 6. С. 645–657.
  19. Холодова М. В. Сравнительная филогеография: молекулярные методы, экологическое осмысление // Мол. биол. 2009. Т. 43. № 5. С. 910–917.
  20. Achtman M., Morelli G., Zhu P., et al. Microevolution and history of the plague bacillus, Yersinia pestis // PNAS. 2004. V. 101. № 51. P. 17837–17842. https://doi.org/10.1073_pnas.0408026101
  21. Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., et al. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis // PNAS. 2013. V. 110. № 2. P. 577–582. https://doi.org/10.1073/pnas.1205750110
  22. Cui Y., Song Y. Chapter 6. Genome and Evolution of Yersinia pestis / R. Yang, A. Anisimov (eds.) // Yersinia pestis: Retrospective and Perspective. Advances in Experimental Medicine and Biology 918. Beijing: Springer Sceince-Business Media Dordrecht, 2016. P. 171–192. https://doi.org/10.1007/978-94-024-0890-4
  23. Fukushima H., Matsuda Y., Seki R. et al. Geographical heterogeneity between Far Eastern and Western countries in prevalence of the virulence plasmid, the superantigen Yersinia pseudotuberculosis-derived mitogen, and the high-pathogenicity island among Yersinia pseudotuberculosis strains // J. Clin. Microbiol. 2001. V. 39. № 10. P. 3541–35479. https://doi.org/10.1128/JCM.39.10.3541–3547.2001
  24. Hinnebusch B. J., Chouikha I., Sun Y.-C. Ecological Opportunity, Evolution, and the Emergence of Flea-Borne Plague // Inf. Immun. 2016. V. 84. № 7. P. 1932–1940. https://doi.org/10.1128/IAI.00188-16.
  25. Keating J. N., Garwood R. J., Sansom R. S. Phylogenetic congruence, conflict and consilience between molecular and morphological data // BMC Ecology and Evolution. 2023. V. 23. № 30. P. 1–13. https://doi.org/10.1186/s12862-023-02131-z
  26. Morelli G., Song Y., Mazzoni C. J. et al. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity // Nature Genetics. 2010. V. 42. № 12. P. 1140–1145. https://doi.org/10.1038/ng.705
  27. Skurnik M., Peippo A., Ervela E. Characterization of the O-antigen gene cluster of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b // Mol. Microbiol. 2000. V. 37. № 2. P. 316–330.
  28. Stenseth N. C., Taoc Y., Zhang C., Bramanti B., et al. No evidence for persistent natural plague reservoirs in historicaland modern Europe // PNAS. 2022. V. 119. № 51. e2209816119. https://doi.org/10.1073/pnas.2209816119.
  29. Sun Y.-C., Jarrett C. O., Bosio C. F., Hinnebusch B. J. Retracing the evolutionary path that led to flea-borne transmission of Yersinia pestis // Cell Host Microbe. 2014. V. 15. № 5. P. 578–586. https://doi.org/10.1016/j.chom.2014.04.003
  30. Suntsov V. V. Molecular phylogenies of the plague microbe Yersinia pestis: an environmental assessment // AIMS Microbiology. 2023. V. 9. № 4. P. 712–723. https://doi.org/10.3934/microbiol.2023036
  31. Valtuena A. A., Neumann G. U., Spyrou M. A., et al. Stone Age Yersinia pestis genomes shed light on the early evolution, diversity, and ecology of plague // PNAS. 2022. V. 119. № 17. e2116722119. https://doi.org/10.1073/pnas.2116722119
  32. Wu Y., Hao T., Qian X., et al. Small Insertions and Deletions Drive Genomic Plasticity during Adaptive Evolution of Yersinia pestis // Microbiology Spectrum. 2022. V. 10. № 3. Р. 1–13. https://doi.org/10.1128/spectrum.02242-21

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Phylogenetic trees: (a) – molecular genetic (Cui et al., 2013); (b) – ecological (Suntsov, 2022b). The solid arrow (Fig. 1a) shows the belonging of the marmot genovariants cluster 0.ANT to the polytomy node N07 (Wu et al., 2022). The dotted arrows show the locations of the polytomy node N07 and the genovariants/subspecies of the “vole” cluster 0.PE on the ecological three-rooted tree of Yersinia pestis. The phylogenetic lines of marmot subspecies/genovariants are outlined with a blue background.

Download (2MB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Reconstruction of the evolutionary transformation of the population (clone) of the causative agent of intestinal infection – Far Eastern scarlet fever-like fever (FESL, Yersinia pseudotuberculosis O:1b) into the population of the “blood” plague microbe (Y. pestis) in a heterothermal and heteroimmune environment Mongolian marmot (Marmota sibirica) – flea Oropsylla silantiewi. The transition to a new ecological niche is realized by traumatic infection of the Mongolian marmot population with FSL infection.

Download (910KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Sympatry zone (yellow) of subspecies 0.PE4a and 0.PE5 of the plague microbe in the geographic population of the Mongolian pika (Ochotona pallasi pricei) in the northwestern Mongolian Altai (Bayan-Ulgii aimag). The red background shows the (presumed) original range of 0.PE4a, and the blue background shows the range of 0.PE5. 1 – “transition” of the marmot subspecies of the plague microbe to the pika subspecies. 2 – counter-distribution of the pika subspecies from the areas of their formation in the Gobi and Mountain Altai.

Download (576KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences